Aktuális Egészség Étrend-kiegészítés Sporttáplálkozás Sporttudomány Teljesítményfokozás

Probiotikumok hatása a sportteljesítményre

Sportorvos.hu 2023.07.30.

Mikrobióta az emberi szervezetben

Az emberi testben körülbelül 2 kg mikrobióta található a bőrben, a bélben, a tüdőben, a hüvelyben, a szájban és a külvilággal érintkező valamennyi felületen. A bélmikrobióta körülbelül egyharmada a legtöbb ember számára közös, míg kétharmada egyedi (1). A felnőtt bélmikrobióta akár 100 billió mikroorganizmust is tartalmaz, köztük legalább 1000 különböző ismert baktériumfajt, több mint hárommillió génnel (150-szer több, mint az emberi gének) (27, 30). Ez fokozza az egyénekben az emberi genom által biztosított genetikai változatosságot (23). A bélmikrobióta mikroorganizmusok egy olyan csoportjából áll, amely számos hormonális jellegű jelzőmolekulát termel, amelyek a véráramba jutnak, és disztális helyeken fejtik ki hatásukat. Egyre több bizonyíték utal arra, hogy a mikrobiótát számos környezeti körülmény, többek között különböző mozgásingerek, valamint egyes kórképek is módosíthatják. A gazdagabb baktériumdiverzitás a jobb egészségi állapottal és az immunrendszer működésének megváltozásával is összefüggésbe hozható, ami többszörös kapcsolatot teremt a gazdaszervezet és a mikrobióta között. Kísérleti bizonyítékok azt mutatják, hogy a baktériumközösség csökkent száma és változatossága egészségkárosodással jár, míg a mikrobióta fokozott diverzitása javítja a metabolikus profilt és az immunológiai válaszokat (31).

Probiotikumok

A probiotikumok egészségügyi előnyei már évek óta ismertek (5, 32), és egyre népszerűbb a probiotikus termékek használata egyes betegségek kezelésére vagy állapotjavításra, illetve az általános jó közérzet fenntartására. A Gasztroenterológiai Világszervezet nemrégiben arról számolt be, hogy a probiotikus étrend-kiegészítők becsült éves globális forgalma 2016-ban elérte a 3,7 milliárd dollárt, és 2027-re várhatóan 17,4 milliárd dollárra emelkedik (13). Az állítólag probiotikus tulajdonságokkal rendelkező baktériumok ma már széles körben elérhetőek élelmiszerek, például tejtermékek és gyümölcslevek formájában, de kapszulák, cseppek és porok formájában is. Ezekben az étrend-kiegészítőkben számos baktériumtörzs használható, míg a kereskedelemben kapható leggyakoribb törzsek a Lactobacillus és a Bifidobacterium fajokhoz tartoznak (36). A jól vizsgált probiotikus fajok közé tartozik a Bifidobacterium (adolescentis, animalis, bifidum, breve és longum) és a Lactobacillus (acidophilus, casei, fermentum, gasseri, johnsonii, reuteri, paracasei, plantarum, rhamnosus és salivarius). Egy 2014-es nemzetközi konszenzusos nyilatkozat elfogadta, hogy ezek valószínűleg általános egészségügyi előnyöket biztosítanak, mint például a felborított egyensúlyú bélmikrobióta normalizálása, a bélmozgás szabályozása, a kórokozók kompetitív kizárása és a rövid szénláncú zsírsavak termelése (12). Ezen túlmenően, a kutatás új területe ezen a területen a szokásos antibiotikum-terápia székletmikrobióta-transzplantációval történő kiváltását teszteli. A közelmúltban végzett vizsgálatok a székletmikrobióta-transzplantáció klinikai hatékonyságát vizsgálták a visszatérő clostridium difficile fertőzés kezelésében (40). Megállapították, hogy a székletmikrobióta-transzplantáció alkalmazása biztonságos és jobb eredményeket mutat, mint az antibiotikumterápiát alkalmazó rutinellátás.

Mikrobióta és testmozgás-immunológiai perspektíva

Mint korábban említettük, a probiotikumok olyan élő baktériumok, amelyekről azt feltételezik, hogy jótékonyan hatnak az emésztőrendszer egészségének és az immunrendszer működésének javítására, elsősorban a gyulladás csökkentése révén (10). A viselkedés és az életmódbeli változások nemcsak a külső környezetet, hanem a belső mikrobiális környezetet is befolyásolhatják. A mikrobióta olyan proximális környezeti tényezőnek tekinthető, amely kockázatot vagy rezisztenciát biztosít számos krónikus gyulladásos és metabolikus rendellenességgel szemben, amelyek gyakoriak a társadalmi-gazdasági szempontból fejlett társadalmakban. A gazdaszervezet-környezet kölcsönhatások hátterében egy jelzőhálózat áll, amely a mikrobiótából, a gazdaszervezet anyagcseréjéből és a gazdaszervezet immunitásából áll, és az életmódbeli tényezők, mint például az étrend, befolyásolják e triász minden egyes összetevőjét. A modern társadalom legtöbb eleme módosító hatással van a bennszülött mikrobiótára; de az egyik, amely viszonylag kevés figyelmet kapott, a testmozgás. A testmozgás jól ismert metabolikus és immunológiai hatásairól a gazdaszervezetben, de a mikrobiótára gyakorolt hatása bizonytalan. Vizsgálatok kimutatták, hogy az idősek gyengesége és gyenge mozgásképessége összefügg a széklet alacsony mikrobiális diverzitásával, amely korrelál a táplálkozás alacsony változatosságával (5). A kutatóközösség középpontjában a probiotikumok akut és krónikus betegségek kezelésére szolgáló jótékony hatásainak vizsgálata állt az általános népesség különböző alcsoportjaiban. Nagyon kevés kontrollált vizsgálat fókuszált az akut vagy krónikus testmozgás és a bélmikrobióta közötti kölcsönhatásra. Állatkísérletekből vagy probiotikumokkal végzett vizsgálatokból származó előzetes kísérleti adatok az immunrendszer szintjén érdekes eredményeket mutattak (21), ami arra utal, hogy a mikrobióta endokrin szervként is működik, és érzékeny a testmozgással járó homeosztatikus és fiziológiai változásokra. Az elmúlt néhány évben a probiotikumok étrend-kiegészítőként való alkalmazása nagyon népszerűvé vált a különböző betegségek megelőzése és kezelése céljából (10). Úgy gondolják, hogy a probiotikumok fokozhatják az élelmiszerek enzimatikus emésztését a bélben, ami a tápanyagok (37) és a vas (15) nagyobb felszívódását eredményezi. Egy tanulmány kimutatta, hogy a Bacillus coagulans-30 törzzsel (GBI-30, 6086) történő probiotikus kiegészítés fokozhatja az élelmiszerek enzimatikus emésztését a bélben, növelheti a fehérjék felszívódását és maximalizálhatja a fehérjepótlással kapcsolatos egészségügyi előnyöket (16). Azonban a probiotikumnak mint étrend-kiegészítőnek a specifikus mikro/makrotápanyagok felszívódásának növelésére való képessége még mindig ellentmondásos.

A testmozgás hatása a mikrobiótára

A bélmikrobióta képessége az emészthetetlen poliszacharidok feldolgozására növeli a rövid szénláncú zsírsavak, köztük a butirát, az acetát és a propionát gyakorlati hasznosíthatóságát (22). Kimutatták, hogy a butirátot a vastagbélhámsejtek energiaforrásként használják, míg az acetátot és a propionátot a máj használja fel a lipogenezishez (1, 34). Nagyon kevés tanulmány vizsgálta a bélmikrobióta változását ellenőrzött testmozgást követően. Lam és munkatársai (21) megállapították, hogy a zsírból származó citokinek és zsírsavak fokozódása elősegíti a gyulladást, az inzulinrezisztenciát és a steatózist a májban, és növeli a metabolikus rendszer diszfunkciójának kockázatát. A testmozgásról ismert, hogy a bélmikrobióta modulálásával kedvező szerepet tölt be az energiahomeosztázisban és -szabályozásban (39). Korlátozott vizsgálatok bizonyították a testmozgás szerepét a bélmikrobiótára (9, 19). Nem világos, hogy a testmozgás a testsúlycsökkenés elősegítésével képes-e megváltoztatni a bélmikrobiótát, vagy a testmozgás által elősegített testsúlycsökkenés befolyásolja magának a mikrobiótának a szabályozását. Ezenkívül mind a testmozgás intenzitása, mind a testmozgás mennyisége védőhatást gyakorolhat a gasztrointesztinális (GI) traktusra a csökkent helyi véráramlás és a baktériumok keringésbe történő transzlokációja által kiváltott toxikus hatások miatt (21). Egereken végzett vizsgálatok megállapították, hogy a testmozgás megváltoztatja a bélmikrobiótát, és normalizálta a főbb törzsszintű változásokat mind magas, mind alacsony zsírtartalmú étrend mellett (21). Másrészt a testmozgással kombinált táplálékkorlátozó étrendek negatív hatással vannak az egészséget elősegítő baktériumok mennyiségére (6). Más vizsgálatok számos kedvező hatást mutattak ki a testmozgás és a táplálékkorlátozás hatására a bélmikrobiomra elhízott és hipertóniás patkányokban és egerekben (9, 19, 28).

A probiotikumok és a testmozgás hatása az immunszuppresszióra

Míg a mérsékelt intenzitású testmozgás csökkenti a fertőzés kockázatát, addig a nagy intenzitású testmozgás valójában növeli a fertőzés kockázatát (18). A sportolók immunszuppressziója összefügghet a pszichológiai stresszel, a környezeti szélsőségekkel vagy az edzés közbeni fokozott légzés miatt a kórokozóknak való fokozott kitettséggel. A közelmúltbeli nyári és téli olimpiai játékok sportolóinak körülbelül 7-9%-a számolt be betegségről, amelyek 46-58%-a volt fertőzés (8, 24). A legújabb bizonyítékok arra utalnak, hogy a probiotikumok pozitív hatással lehetnek az immunválaszra az állóképességi edzést követően (16). A probiotikumok javíthatják az egészséget, akár a helyi immunitás javításával a bélfal integritásának fenntartásával, akár a szisztémás immunitásra gyakorolt hatásukkal (6). Kimutatták, hogy a probiotikum-kiegészítés fokozza a perifériás vér polimorfonukleáris sejtjeinek és monocitáinak fagocitáló képességét, valamint az NK-sejtek citotoxikus aktivitását (22). Bár sportolókkal csak korlátozott számban végeztek vizsgálatokat, ez a speciális populáció is profitálhat a rendszeres probiotikum-használatból (36). Ez különösen érdekes, mivel a hosszan tartó intenzív testmozgást végző sportolók hajlamosabbak lehetnek a felső légúti megbetegedésekre (URTI) (18). Ez az előny feltehetően törzs-specifikus; az immunfunkció fokozására leggyakrabban használt törzsek a Lactobacillus és a Bifidobacterium fajok (38). A Lactobacillus fermentum szájon át történő alkalmazása magasan edzett távfutóknál az URTI (felső légúti fertőzés) napok számának és súlyosságának jelentős csökkenésével járt (7). Két további, elit rögbijátékosokat vizsgáló tanulmány szintén beszámolt a probiotikum-kiegészítés (Lactobacillus) előnyeiről az URTI előfordulására vonatkozóan (14, 26). Egy másik vizsgálat 20 elit férfi futónak nyújtott Lactobacillus-kiegészítést egy négy hónapos téli edzésszezonon keresztül (7). A probiotikumot fogyasztó sportolók a placebocsoporthoz képest kevesebb mint feleannyi napon fordultak elő légúti tünetek, és a betegség súlyossága is alacsonyabb volt. Más kutatók 141 maratonra készülő futó három hónapos Lactobacillus-kiegészítést vizsgáltak (20). Az eredmények nem mutattak szignifikáns különbséget a légúti vagy emésztőrendszeri megbetegedések számában a maratont követő két hétben (20). Ugyanakkor a probiotikus csoportban a GI-tünetek epizódjainak rövidebb időtartama felé mutató tendenciát figyeltek meg (4,3 nap a kontrollcsoportban tapasztalt 2,9 nappal szemben).

Egy 99 fizikailag aktív férfi és női felnőttet vizsgáló nagy, randomizált, kontrollált vizsgálatban a 77 napos Lactobacillus-kiegészítést követően a férfiaknál a légúti és GI-tünetek jelentős csökkenését tapasztalták, a nőknél azonban nem (38). A széklet mikrobiális összetétele azt mutatta, hogy a Lactobacillus szám 7,7-szeresére nőtt a probiotikumot kapó férfiaknál, míg a probiotikumot kapó nőknél nem szignifikáns (2,2-szeres) növekedés volt tapasztalható. Nem volt nyilvánvaló magyarázat a férfiak és nők között megfigyelt eltérő klinikai reakciókra.

A probiotikum-kiegészítés előnyeivel kapcsolatban több lehetséges mechanizmust is javasoltak. E mechanizmusok közé tartozik a bélmikrobiótával való közvetlen kölcsönhatás, a bélnyálkahártya integritásának elősegítése és immunrendszerének erősítése, beleértve a különböző szervek és rendszerek, köztük a máj, az agy és a légutak felé irányuló immunszignálok serkentését (2, 7). Úgy tűnik, hogy a probiotikumok fokozzák a bélrendszeri kommunikációt a gazdaszervezet immunrendszere és a kommenzális baktériumok között a m utualista előnyök kialakítása érdekében (2, 7). A mikrobiális eredetű rövid szénláncú zsírsavak, különösen a vajsav feltételezett szerepe fontos a nyálkahártya homeosztázisában a hámforgalom szabályozásán és a szabályozó T-sejtek indukcióján keresztül (29). Mégis, a probiotikum-kiegészítés hosszú távú hatásai a sportolók immunműködésére, bélrendszeri egészségére és a betegségek előfordulására nem egyértelműek, mivel a legtöbb kiegészítéssel kapcsolatos vizsgálatot csak néhány hétig végezték. E vizsgálatok eredményei azonban azt sugallják, hogy a probiotikum-kiegészítés bizonyos klinikai előnyökkel járhat az egyének egészségének előmozdításában az intenzív edzés- és versenyidőszakok alatt.

Probiotikum-kiegészítés és edzési teljesítmény

Mint korábban említettük, a probiotikum-kiegészítés alkalmazása az utóbbi években nagyon népszerűvé vált számos betegség megelőzése és kezelése céljából (10). A probiotikum-kiegészítés a versenysportolók körében is egyre nagyobb figyelmet kap az edzés és a verseny alatti jó egészségi állapot elősegítése és az edzésteljesítmény javítása érdekében. Tekintettel a vizsgálatok kis számára és viszonylag rövid időtartamára (2-12 hét), talán még korai lenne végleges klinikai és gyakorlati iránymutatásokat kiadni a sportolók számára. Egy nemrégiben készült tanulmány a probiotikus étrend-kiegészítés (Bifidobacterium longum 35624; 1 milliárd CFU-d-1) hatását vizsgálta az edzésteljesítményre, az immunmodulációra és a kognitív funkciókra egyetemi női sportolóknál hathetes szezonon kívüli edzés során (4). A probiotikum-kiegészítés nem befolyásolta az edzésteljesítményt vagy az immunfunkciót a szezonon kívüli edzés során, de változásokat okozott a kognitív funkciókban. A vizsgálat nem számolt be különbségekről az aerob és anaerob úszás időpróbáiban a csoportok között. Ezek az eredmények hasonlóak voltak egy másik vizsgálathoz, amely nem tudott semmilyen hatást kimutatni az edzésteljesítményre a Lactobacillus fermentum (VRI-003) kiegészítés után (7).

Több vizsgálat is jelezte, hogy a probiotikum-kiegészítésnek fontos szerepe lehet az edzés utáni regenerációban. Az intenzív edzésre adott citokinválaszt gyakran használják a nagy intenzitású edzésből való regenerálódás indikátoraként (35). Korábbi vizsgálatok kimutatták, hogy a probiotikum-kiegészítés moduláló hatást fejt ki mind a pro-, mind az anti-inflammatorikus citokinekre (25, 29). Carbuhn és munkatársai (4) hathetes edzés során Bifidobacterium longum 35624-et fogyasztó NCAA divízió 1 női úszóknál fokozott regenerálódásról számoltak be. Ezek a javulások az URTI csökkenésében és az immunfunkció javulásában tükröződtek a probiotikumot fogyasztó úszóknál a placebóhoz képest. Az interleukin-1 receptor antagonista (IL-1ra) koncentrációjának szignifikáns növekedéséről is beszámoltak a probiotikumos csoportban. Az IL-1ra egy gyulladáscsökkentő citokin és az interleukin-1-béta (IL-1β; egy pro-inflammatorikus citokin) természetes antagonistája (3).

A probiotikumok jótékony hatásai nem korlátozódhatnak csak egy étrend-kiegészítőre, hanem úgy tűnik, hogy a probiotikumokkal dúsított élelmiszerekből is tapasztalhatók. Egy tanulmány fiatal felnőtt női állóképességi úszóknál vizsgálta a nyolc hetes probiotikummal dúsított joghurt hatását, és jelentős javulást talált a VO_2maxban (33). Mások a probiotikum és a fehérje kombinációinak előnyeit vizsgálták. Egy nemrégiben készült tanulmány egy probiotikum (Bacillus coagulans-30; BC-30) és β-hidroxi-β-metil-butirát (HMB) kombinációját vizsgálta harcoló katonáknál intenzív katonai kiképzés során (11). Úgy tűnt, hogy a probiotikum fokozza a HMB felszívódását, és jelentősen mérsékelte a gyulladásos választ a HMB önmagában vagy a kontrollcsoportokhoz képest. Ezenkívül az izomintegritás (diffúziós tenzoros képalkotással mérve) a BC30 + HMB csoportban szignifikánsan nagyobb volt, mint a többi vizsgálati csoportban (HMB önmagában és kontroll).

Két újabb tanulmány további bizonyítékot szolgáltat a probiotikum-kiegészítés jótékony hatásáról az izmokat károsító edzés utáni regenerációra. Az első vizsgálatban 29 szabadidős edzésen részt vevő férfi esetében hasonlították össze a két hétig tartó fehérje/probiotikum kombináció (kazein és BC-30) és a csak fehérje (kazein) hatását (17). A kazein + BC-30 együttes alkalmazása jelentősen megnövelte a regenerációt 24 és 72 órával az edzés után, ami az izomfájdalom jelentős csökkenésében mutatkozott meg a csak kazeint tartalmazó csoporthoz képest. Ezenkívül a kazein + BC30 kombináció csökkentette az izomkárosodást és megakadályozta a csúcsteljesítmény csökkenését. Egy további vizsgálat két probiotikus törzs (Bifidobacterium breve [BR03] és Streptococcus thermophilus [FP4]) (mindegyik törzsből 5 milliárd élő sejt) együttes adagolásának gyulladáscsökkentő tulajdonságait vizsgálta a vázizomzat teljesítményének, károsodásának és feszülésének mérésére egy megerőltető edzést követően tapasztalt, rezisztencia edzést végző férfiaknál (16). A probiotikumokat fogyasztó résztvevőknél 21 napos szupplementáció után a placebocsoporthoz képest mérsékeltebb gyulladásos reakciót, a mozgástartomány fenntartását és nagyobb teljesítménytartó képességet tapasztaltak az edzés során.

Következtetés

A bizonyítékok azt mutatják, hogy a baktériumközösségben bekövetkező változások összefüggnek az edzés során fellépő egészségkárosodással, míg a mikrobióta megnövekedett diverzitása javítja a metabolikus profilt és az immunológiai válaszokat. A mikrobiális flóra és a gazdaszervezet immunrendszere közötti kölcsönhatások felkeltették az érdeklődést annak vizsgálata iránt, hogy a mikrobiális flóra különböző baktériumpopulációinak modulálása javíthatja-e az egészséget és csökkentheti-e a betegségeknek való kitettséget. A hosszan tartó intenzív testmozgást végző sportolók hajlamosabbak lehetnek a megbetegedésre a testmozgás okozta immunszuppresszió miatt. A probiotikumok klinikai előnyeit valószínűleg a bélmikrobióta változásai és a nyálkahártya-barrier integritásának javítása közvetíti a gyomor-bélrendszerben és a légutakban. A sportolók körében nagy érdeklődés mutatkozik a probiotikumok lehetséges előnyei iránt az URTI és a GI betegségek iránti fogékonyság csökkentése érdekében. Egyes probiotikumtörzsek előnyösek lehetnek a GI- és légzőrendszerben mind a sportolók, mind a lakosság körében. További kutatásokra van szükség a törzsek, a dózis-válasz, a mechanizmusok és a legjobb gyakorlati modellek kérdéseinek tisztázására a probiotikus étrend-kiegészítéssel kapcsolatban a sportolói közösségben.

Felhasznált források

1.Bermon S, et al. The microbiota: an exercise immunology perspective. Exerc Immunol Rev. 21:70–79, 2015.
2.Binnendijk KH, Rijkers GT. What is a health benefit? An evaluation of EFSA opinions on health benefits with reference to probiotics. Benef Microbes. 4:223–30, 2013.
3.Cannon JG, St Pierre BA. Cytokines in exertion-induced skeletal muscle injury. Mol Cell Biochem. 179:159–67, 1998.
4.Carbuhn A, et al. Effects of probiotic (Bifidobacterium longum 35624) supplementation on exercise performance, immune modulation and cognitive outlook in division I female swimmers. Sports. 6:116, 2018.
5.Claesson MJ, et al. Gut microbiota composition correlates with diet and health in the elderly. Nature. 488:178–184, 2012.
6.Clarke SF, et al. Exercise and associated dietary extremes impact on gut microbial diversity. Gut. 63:1913–1920, 2014.
7.Cox AJ, et al. Oral administration of the probiotic Lactobacillus fermentum VRI-003 and mucosal immunity in endurance athletes. Br J Sports Med. 44:222–226, 2010.
8.Engebretsen L, et al. Sports injuries and illnesses during the London Summer Olympic Games 2012. Br J Sports Med. 47:407–14, 2013.
9.Evans CC, et al. Exercise prevents weight gain and alters the gut microbiota in a mouse model of high fat diet-induced obesity. PLoS One. 9:e92193, 2014.
10.Gareau MG, et al. Probiotics and the gut microbiota in intestinal health and disease. Nat Rev Gastroenterol Hepatol. 7:503–514, 2010.
11.Gepner Y, et al. Combined effect of Bacillus coagulans GBI-30, 6086 and HMB supplementation on muscle integrity and cytokine response during intense military training. J Appl Physiol. 123:11–18, 2017.
12.Gibson GR, et al. Expert consensus document: The International Scientific Association for Probiotics and Prebiotics (ISAPP) consensus statement on the definition and scope of prebiotics. Nat Rev Gastroenterol Hepatol. 14:491–502, 2017.
13.Guarner F, et al. World Gastroenterology Organization. World Gastroenterology Organisation Global Guidelines: probiotics and prebiotics October 2011. J Clin Gastroenterol. 46:468–81, 2012.
14.Haywood BA, et al. Probiotic supplementation reduces the duration and incidence of infections but not severity in elite rugby union players. J Sci Med Sport. 17:356–360, 2014.
15.Hoppe M, et al. Probiotic strain Lactobacillus plantarum 299v increases iron absorption from 2 an iron-supplemented fruit drink: a double-isotope cross-over single-blind 3 study in women of reproductive age – ERRATUM. Br J Nutr. 114:1948, 2015.
16.Jäger R, et al. Probiotic Bacillus coagulans GBI-30, 6086 improves protein absorption and utilization. Probiotics Antimicrob. Proteins. 10:611–615, 2018.
17.Jäger R, et al. Probiotic Bacillus coagulans GBI-30, 6086 reduces exercise-induced muscle damage and increases recovery. Peer J. 4:e2276, 2016.
18.Kakanis MW, et al. The open window of susceptibility to infection after acute exercise in healthy young male elite athletes. Exerc Immunol Rev. 16:119–37, 2010.
19.Kang SS, et al. Diet and exercise orthogonally alter the gut microbiome and reveal independent associations with anxiety and cognition. Mol Neurodegener. 9:36, 2014.
20.Kekkonen RA, et al. The effect of probiotics on respiratory infections and gastrointestinal symptoms during training in marathon runners. Int J Sport Nutr Exerc Metab. 17:352–363, 2007.
21.Lam YY, et al. Role of the gut in visceral fat inflammation and metabolic disorders. Obesity. 19:2113–2120, 2011.
22.Lee YK, Mazmanian SK. Has the microbiota played a critical role in the evolution of the adaptive immune system? Science. 330:1768–1773, 2010.
23.Li M, et al. Symbiotic gut microbes modulate human metabolic phenotypes. Proc Natl Acad Sci. 105:2117–2122, 2008.
24.Ljungqvist A, et al. Sports injury prevention: a key mandate for the IOC. Br J Sports Med. 42:391, 2008.
25.Loguercio C, et al. Beneficial effects of a probiotic VSL#3 on parameters of liver dysfunction in chronic liver diseases. J Clin Gastroenterol. 39:540–543, 2005.
26.Minty M, et al. Oral health and microbiota status in professional rugby players: a case-control study. J Dent. 79:53–60, 2018.
27.Mueller S, et al. Differences in fecal microbiota in different European study populations in relation to age, gender and country: a cross-sectional study. Appl Environ Microbiol. 72:1027–1033, 2006.
28.Petriz BA, et al. Exercise induction of gut microbiota modifications in obese, non-obese and hypertensive rats. BMC Genomics. 15:511, 2014.
29.Pyne DB, et al. Probiotics supplementation for athletes – clinical and physiological effects. Eur J Sport Sci. 15:63–72, 2015.
30.Qin J, et al. A human gut microbial gene catalogue established by metagenomic sequencing. Nature. 464:59–65, 2010.
31.Rebolledo C, et al. Bacterial community profile of the gut microbiota differs between hypercholesterolemic subjects and controls. Biomed Res Int. 2017:8127814, 2017.
32.Ruas JL, et al. A PGC-1α isoform induced by resistance training regulates skeletal muscle hypertrophy. Cell. 151:1319–1331, 2012.
33.Salarkia N, et al. Effects of probiotic yogurt on performance, respiratory and digestive systems of young adult female endurance swimmers: a randomized controlled trial. Med J Islam Repub Iran. 27:141–146, 2013.
34.Samuel BS, et al. Effects of the gut microbiota on host adiposity are modulated by the short-chain fatty-acid binding G protein-coupled receptor, Gpr41. Proc Natl Acad Sci. 105:16767–16772, 2008.
35.Suzuki K. Cytokine response to exercise and its modulation. Antioxidants. 7:17, 2018.
36.Vlasova AN, et al. Comparison of probiotic lactobacilli and bifidobacteria effects, immune responses and rotavirus vaccines and infection in different host species. Vet Immunol Immunopathol. 172:72–84, 2016.
37.Wang Y, Gu Q. Effect of probiotic on growth performance and digestive enzyme activity of Arbor Acres broilers. Res Vet Sci. 89:163–167, 2010.
38.West NP, et al. Lactobacillus fermentum (PCC®) supplementation and gastrointestinal and respiratory-tract illness symptoms: a randomised control trial in athletes. Nutr J. 10:30, 2011.
39.West NP, et al. Probiotics, immunity and exercise: a review. Exerc Immunol Rev. 15:107–126, 2009.
40.Youngster I, et al. Oral, capsulized, frozen fecal microbiota transplantation for relapsing Clostridium difficile infection. JAMA. 312:1772–1778, 2014.